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Als der einst als Gott verehrte Supermutant Apocalypse (Oscar Isaac) aus seinem Jahrtausendschlaf erwacht, ist er von der Entwicklung der Welt desillusioniert und will eine neue Weltordnung mit ihm als Herrscher erschaffen. Dafür schart er vier mächtige Mutanten um sich, unter anderem den entmutigten Magneto (Michael Fassbender), um die Menschheit wie sie ist zu vernichten. Das Schicksal der Erde scheint besiegelt, denn Apocalypse ist der mächtigste Mutant der Welt, der die unterschiedlichsten Kräfte vieler verschiedener Mutanten in sich vereint und als unbesiegbar und unsterblich gilt. Nichtsdestotrotz führen Raven (Jennifer Lawrence) und Prof. X (James McAvoy) ein Team mutiger und junger X-Men in den Kampf gegen ihren Erzfeind und seine vier apokalyptischen Reiter Magneto, Storm, Psylocke und Angel, denn die X-Men wollen unter allen Umständen Apocalypses Plan vereiteln und die Auslöschung der Menschheit verhindern.